21世纪，人类补完计划背后的秘密组织NERV通过研究远古"死海文书"，发现了光之力与暗之力的终极对决预言。三条蕴含光子血液的腰带诞生，开发主任涉谷唯的意外死亡，其女儿凛继承了夏娃灵魂，成为连接人类始祖亚当与现世的关键——"神之子"。

随着奥菲以诺之王和暗之力的觉醒，三条腰带演化为适配神之力的帝王系统，凛的agito之力也随之觉醒，大修卡的疯狂让世界陷入危机，光之战士Agito、科技战士Faiz、觉醒究极之力的空我等旧平成骑士联手，成立跨越时空的"骑士联盟"。

这场跨越十年的战争，既是假面骑士的终极集结，也是对人类文明存续的深刻诘问——当世界走向终焉，真正能守护未来的是什么？